Norton apareceu como colega de classe de Jenn no filme An Education, estrelado por Carey Mulligan, em 2009. Em 2010, foi um membro original do elenco de Posh no Royal Court Theatre. No Crucible Theatre em Sheffield em 2010, Norton estrelou em That Face como Henry, um jovem de 18 anos que abandonou a escola para cuidar da sua mãe mentalmente perturbada e dependente de drogas, interpretado por Frances Barber. Lynne Walker, do The Independent, escreveu sobre a sua performance: “No centro de tudo está Henry que, no impressionante retrato de James Norton, é como um jovem animal enjaulado”.
Em 2011, Norton estrelou como Capitão Stanhope no drama “O Fim da Primeira Guerra Mundial”. A produção fez uma digressão pelo Reino Unido de Março a Junho e foi transferida para o Teatro do Duque de York, no West End, de Julho a Setembro. Norton assumiu então o papel de Geoffrey em The Lion in Winter no Theatre Royal, Haymarket dirigido por Trevor Nunn, com quem Norton tinha trabalhado em Cambridge em Cymbeline.
No filme Cheerful Weather for the Wedding de 2012, Norton interpretou Owen, o noivo de uma noiva em conflito. Apareceu no filme Rush de 2013 como condutor de Fórmula 1 Guy Edwards. No filme de 2013 Belle, interpretou uma pretendente ao título de personagem, uma mulher mestiça na sociedade inglesa do século XVIII. As aparições de Norton na televisão incluem o episódio do Doutor Who “Guerra Fria”, no qual interpretou um tripulante num submarino soviético durante a Guerra Fria, e Death Comes to Pemberley, baseado no P. O romance de D. James envolvendo personagens de “Pride and Prejudice” de Jane Austen apanhados num mistério de assassinato. Norton foi aclamado pelo seu papel como Tommy Lee Royce, o vilão do drama do crime de sucesso Happy Valley. Michael Hogan do The Telegraph escreveu: “…a estrela da fuga, vista em apenas algumas pequenas partes antes disto, tem sido o diabolicamente bonito James Norton, 29 anos, como o hediondo assassino Royce, a quem tem desempenhado com impressionante profundidade”. Quando a primeira série chegou à sua conclusão dramática, Norton comentou, “8 milhões de pessoas estão actualmente a desejar-me morto”. Norton confirmou que iria aparecer na segunda série de Happy Valley no BAFTAs 2015.
Desde 2014, Norton jogou ao lado de Robson Green como Inspector de Polícia Geordie Keating na série Grantchester da ITV, baseada nos romances de James Runcie. Grantchester foi o seu primeiro papel de protagonista. Uma segunda série foi transmitida no início de 2016. Uma terceira série entrou em produção no Outono de 2016, e foi transmitida tanto no Reino Unido como nos EUA no final da Primavera/princípio do Verão de 2017. Uma quarta série começou a ser filmada em Junho de 2018, e foi confirmado que esta seria a série final de Norton.
Ele também aparece nos filmes Northmen de 2014: A Viking Saga e Mr. Turner, um drama biográfico sobre a vida do artista J. M. W. Turner, do realizador Mike Leigh. Em 2015 Norton interpretou Duncan Grant na BBC Duas mini-séries sobre o Grupo Bloomsbury, Life in Squares.Em 2016, Norton apareceu como Príncipe Andrei Bolkonsky na minissérie da BBC da produção de Andrew Davies de War Peace. A minissérie, uma co-produção com The Weinstein Company, permitiu ao elenco filmar na Rússia.
Entre Março e Maio de 2016, Norton apareceu em Tracy Letts’ Bug no West End de Londres. Em 2016, apareceu em “Nosedive”, um episódio da série de antologia Black Mirror. Entre Dezembro de 2017 e Fevereiro de 2018, apareceu em “Amy Herzog’s Belleville” no Donmar Warehouse Theatre. Como parte da sua preparação para o seu papel na McMafia, Norton estudou a arte marcial russa e o sistema de saúde Systema. Em 2019, Norton retratou John Brooke na adaptação cinematográfica de Greta Gerwig do romance de Louisa May Alcott, Little Women.