Frontiers in Neuroscience (Português)

A actividade do córtex cingulado anterior (ACC) tem estado relacionada com a tomada de decisões (Gehring e Willoughby, 2002; Sanfey et al, 2003; Mulert et al., 2008), interacções sociais (Sanfey et al., 2003; Rigoni et al., 2010; Etkin et al., 2011), e respostas relacionadas com a empatia (van Veen e Carter, 2002; Gu et al., 2010; Lamm et al., 2011). Apresentamos uma perspectiva de como interpretar a evidência do envolvimento do ACC nestes três processos, propomos uma função integradora do ACC, e fornecemos uma via metodológica para estudar a tomada de decisões, empatia, e interacção social numa abordagem experimental combinada.

Detecção de erros e monitorização de resultados são dois importantes processos de decisão relacionados com a activação do ACC (Bush et al., 2000; Gehring e Willoughby, 2002; Hewig et al., 2011). Embora o ACC tenha sido anteriormente associado a processos básicos de detecção de erros (Carter et al., 1998; van Veen et al., 2001), provas de electroencefalografia (EEG) e ressonância magnética funcional (fMRI) durante a última década sugeriram o envolvimento do ACC no processamento de alto nível (na monitorização de resultados/erro e planeamento de acções; Bush et al., 2000). A negatividade relacionada com erros (ERN) e a negatividade relacionada com feedback (FRN), dois potenciais relacionados com eventos (ERP) que seguem consistentemente erros de acção e resultados negativos, respectivamente (por exemplo, San Martin et al., 2010), estão associados à actividade no ACC. As provas do envolvimento do ACC no ERN e no FRN são consistentes em diferentes tipos de estudos. Em doentes com lesões de ACC, por exemplo, foi encontrada uma forte afectação de ERN (Stemmer et al., 2004; Hogan et al., 2006). As medições intracranianas confirmaram o envolvimento do ACC na ERN (Brazdil et al., 2005; Jung et al., 2010), e a mesma evidência foi encontrada com a localização da fonte (Dehaene et al., 1994; Holroyd et al., 1998; van Veen e Carter, 2002; Donamayor et al., 2011; Bediou et al., 2012; Ibáñez et al., 2012) e magneto-encefalografia (Miltner et al., 2003). Estes resultados são apoiados por estudos fMRI que indicam a activação das áreas dorsal e rostral do ACC quando os sujeitos recebem feedback após perdas associadas a erros nas tarefas de tomada de decisão (Bush et al., 2002; Marsh et al., 2007). Há também evidência animal que mostra a activação específica do sulco cingulado anterior em relação a recompensas antecipadas, e do giro cingulado anterior (ACCg) em relação a recompensas próprias, de outros ou de ambos os jogadores (Chang et al., 2013). Esta evidência mostra que o ACC é uma parte da rede de tomada de decisões que envolve actividade em áreas pré-frontais e parietais relacionadas com a observação de alternativas (Platt e Glimcher, 1999; Westendorff et al., 2010), e actividade no córtex orbitofrontal (OFC) e ventromedial pré-frontal relacionada com a representação de valores de opções (Buckley et al., 2009; Mullette-Gillman et al., 2011). Há também evidências de ligações do ACC à ínsula, relacionadas com marcadores interceptores de emoções negativas (Ibanez et al., 2010b; Jones et al., 2011; Kunz et al., 2011; Couto et al., 2013). Além disso, há provas de que as áreas centrais-restais do ACC estão ligadas ao sistema límbico (Etkin et al., 2011). O ACC recebe entradas destas estruturas relativamente às diferenças entre os resultados esperados e reais de uma determinada decisão, e fornece saídas para coordenar estruturas pré-frontais dorsais a fim de organizar respostas comportamentais (Cohen et al., 2005; Mansouri et al., 2009; Shackman et al., 2011; ver Figura 1).

p>Figure 1. Áreas do cérebro normalmente activas durante as respostas relacionadas com a empatia e tarefas de tomada de decisão. (A) Vista axial da ínsula bilateral. (B) Vista sagital do córtex cingulado anterior (ACC), córtex pré-frontal medial (MPFC), e córtex orbitofrontal (OFC).

Furthermore, vários estudos mostram a activação do ACC indexando a resposta relacionada com a empatia nos paradigmas da dor/não-dolor. O ACC é uma componente central da rede da dor que é activa quando os sujeitos recebem estímulos de dor e também pode ser activada quando se observam outros em tais situações (ver Figura 1). Esta rede de dor envolve actividade na ínsula anterior bilateral (IA), ACC rostral, tronco cerebral, e cerebelo quando se observa uma pessoa amada a experimentar dor, e actividade no córtex somatosensorial posterior insular/secundário, no córtex sensorial-imotor (SI/MI), e ACC caudal quando se sente dor (Singer et al., 2004, 2006; Jackson et al., 2005, 2006; Decety e Jackson, 2006; Lamm et al., 2011). Além disso, a activação do ACC nos paradigmas da dor observacional é modulada por informação contextual sobre o observado. Por exemplo, a observação de um sujeito prosocial a receber estímulo da dor desencadeia respostas de empatia reflectidas no aumento da actividade bilateral da IA e do ACC, em comparação com a observação de um sujeito anti-social (Singer et al., 2006). Esta evidência sugere o envolvimento do ACC no processamento cognitivo de alto nível ao observar outros e a sua modulação por sugestões contextuais críticas.

Este processamento contextual de alto nível do ACC também foi estudado em relação a variáveis sócio-afectivas dentro dos paradigmas tradicionais de tomada de decisão. O ACC é activo quando as pessoas observam os erros de acção dos outros, mas esta activação é modulada pela adesão em grupo de estímulos sociais (Newman-Norlund et al., 2009; Hein et al., 2010). Os estudos ERP também forneceram provas nesta linha, mostrando a modulação FRN associada a (1) considerações de injustiça nas interacções socio-económicas (Boksem e De Cremer, 2010), (2) observar um amigo ou um estranho a jogar uma tarefa de jogo (Ma et al., 2011), e também (3) ofertas feitas por um programa de computador vs. humanos em jogos de ultimato (UG) (Fukushima e Hiraki, 2009). Estas experiências neuroimaginosas e electrofisiológicas sugerem que o ACC integra informação de alto nível para a tomada de decisões que envolvem preocupações económicas e sociais. O processamento no ACC não está apenas relacionado com o valor económico de um determinado resultado, mas também com os aspectos sociais envolvidos na interacção. Por exemplo, a actividade do ACC seria modulada de forma diferente se as pessoas, num UG, estiverem dispostas a aceitar ofertas injustas feitas por um programa de computador ou por um jogador real (Fukushima e Hiraki, 2009). Embora os pagamentos sejam os mesmos, as considerações sobre fairness/unfairness estão ligadas às interacções económicas que reflectem a actividade das redes de empatia, teoria da mente (ToM) e tomada de decisões (Etkin et al., 2011). Embora isto não seja conclusivo do papel integrador do ACC, a especificidade da activação do ACC nos paradigmas de tomada de decisão quando existem pistas contextuais, juntamente com o papel do ACC nas respostas relacionadas com a empatia sem feedback dos resultados dão apoio a esta interpretação.

Existem provas consistentes do papel activo que o ACC desempenha no processamento de eventos multimodais dependentes do contexto, em comparação com estímulos não-contextuais (Downar et al., 2001, 2002). Esta evidência está de acordo com a ideia de que a cognição social envolve a integração de informação flexível e dependente do contexto (Chang et al., 2011; Ibanez e Manes, 2012). No seu conjunto, estes dados sugerem que o ACC pode ser um centro de integração de informação sobre o contexto social dos outros que tem um efeito directo nas interacções económicas. Assim, interagir com alguém de um grupo externo é diferente de interagir com alguém de um grupo interno (Ibanez et al., 2010a) não só de uma perspectiva social, mas também em termos de como processamos os pagamentos económicos extraídos por tais interacções relativamente ao nosso próprio bem-estar e ao dos outros. Isto envolve aspectos de auto-consciência no processamento de resultados, e respostas de empatia moduladas pela informação social sobre os outros. Embora saibamos que todos estes processos ocorrem até certo ponto no ACC, continua a não ser claro quais os sinais sociais específicos que modulam a empatia em cada grupo, e em que medida as respostas relacionadas com a empatia modulam o comportamento cooperativo, o processamento de resultados, e a tomada de decisões. Em resumo, a maioria das provas fornecidas centra-se apenas numa variável (por exemplo, monitorização de resultados ou empatia) e não existe uma abordagem teórica que tenha sido capaz de integrar todas as variáveis em conjunto. Além disso, os estudos ERP sobre as pistas contextuais envolvidas no erro ou no processamento de resultados tendem a associar contextos sociais desagradáveis com feedback económico negativo (Boksem e De Cremer, 2010). Por este motivo, é difícil avaliar a influência das sugestões sociais contextuais nos processos de tomada de decisão. Além disso, os estudos fMRI tradicionais, que se centraram na empatia, tendem a pôr de lado as variáveis associadas ao processamento de resultados.

Uma abordagem adicional para estudar o papel do ACC na integração da informação social, empatia e tomada de decisões, deveria envolver o confronto destes factores num único paradigma. Isto permitir-nos-ia observar a influência da informação contextual nas respostas de empatia, e, por sua vez, avaliar se estas respostas modulam o acompanhamento de vitórias e perdas. Por exemplo, considerações de justiça/desfavorecimento sobre o comportamento dos outros podem desencadear diferentes níveis de respostas relacionadas com a empatia, dependendo se o observador beneficia ou não de tal comportamento. Assim, se um determinado sujeito lucra com o comportamento injusto de outra pessoa, a actividade da ACC pode ser afectada pelo benefício económico de tal comportamento injusto. Este modelo experimental poderia explorar a actividade de ACC em situações de conflito entre estados emocionais negativos (por exemplo, sentir-se mal por observar alguém a ser explorado ou cometer um erro), e a avaliação positiva dos resultados derivados de tais situações. Isto poderia mostrar actividade sobreposta no ACC, ou a activação de áreas específicas associadas à detecção de erros, processamento de resultados e respostas relacionadas com a empatia. O mesmo pode acontecer quando se desencontram erros de acção de resultados negativos, como alguns estudos ERP estão a fazer (de Bruijn e von Rhein, 2012), onde a negatividade associada à detecção de erros existe, mesmo que os resultados sejam positivos. Tais conflitos são comuns em situações da vida real e explorá-los parece essencial para compreender e prever acções no âmbito de interacções em contextos sociais específicos.

As provas aqui resumidas apoiam a ideia do ACC como um centro de integração contextual de alto nível e monitorização do comportamento. Acreditamos que um modelo consistente e verificável de respostas relacionadas com a empatia diferencial utilizando pistas contextuais críticas (tais como a percepção de fairness/unfairness ou identidade de grupo) dentro de um ambiente de tomada de decisão poderia fornecer importantes insights sobre redes ACC parcialmente sobrepostas destes três domínios cognitivos. A tomada de decisões na vida real está cheia de sugestões contextuais que envolvem conflito entre duas ou mais alternativas ao mesmo tempo (Baez et al., 2012, 2013; Ibanez e Manes, 2012). As pessoas podem sentir empatia pela perda de um jogador justo, mas ao mesmo tempo podem querer obter benefícios de uma interacção de soma zero, pelo que há uma decisão a ser tomada em termos de qual estratégia pesa mais no resultado final. Neste contexto, o papel do ACC seria essencial para compreender como a informação contextual molda as nossas decisões estratégicas, e como isto influencia a forma como aprendemos com os outros e os avaliamos em termos sociais.

Agradecimentos

Este trabalho foi apoiado por subsídios FONDECYT (1130920), CONICET (Carlos Gelormini, Agustin Ibañez) e Fundação INECO.