Responsabilidade inesperada
Feinstein decidiu então fazer o anúncio de que a sua carreira política tinha terminado. No entanto, meia hora antes da conferência de imprensa de 27 de Novembro de 1978, onde planeou tornar pública a sua decisão, um antigo supervisor, Dan White, matou fatalmente o Presidente da Câmara George Moscone (1929-1978) e o Supervisor Harvey Milk (1930-1978). Estes assassinatos forçaram Feinstein a ocupar a posição de presidente da câmara em exercício. Um mês depois ela foi seleccionada para servir o equilíbrio do mandato de Moscone. Como presidente da câmara, Feinstein tentou acalmar a agitação política e a violência, equilibrar as exigências de diferentes grupos, e ajudar a cidade a recuperar dos trágicos acontecimentos que a tinham colocado no cargo.
Feinstein foi eleito para um mandato completo de quatro anos como presidente da câmara municipal, com início em 1979. Durante os seus primeiros anos no cargo, tentou agradar a todos os diferentes grupos da comunidade de São Francisco. Interessou-se pelo pessoal e políticas policiais e conseguiu reduzir as taxas de criminalidade. O maior desafio que enfrentou foi fiscal (envolvendo dinheiro) – o problema de equilibrar o orçamento face aos cortes nas despesas estaduais e federais para as cidades. Fazendo uso dos conhecimentos dos líderes empresariais e laborais de alto nível no seu Comité Consultivo Fiscal, ela colocou o orçamento da cidade sob controlo, introduziu melhores políticas de gestão, e promoveu o desenvolvimento e expansão do centro da cidade. Feinstein era um presidente da câmara colorido e enérgico. Uma vez apareceu numa cerimónia de corte de fitas para um projecto de construção vestido com um fato de banho de lã negra à moda antiga, com comprimento de joelho, que usava depois de perder uma aposta com o empreiteiro. Num jantar em que foi convidada de honra, ela aplicou a manobra de Heimlich para salvar um convidado de se engasgar com um pedaço de carne.
Embora a sua carreira como presidente da câmara tenha sido marcada por muitos sucessos, Feinstein ocasionalmente tropeçou. Quando ela fez aprovar uma lei que proibia as armas de mão, alguns eleitores tentaram uma retirada (um processo em que as pessoas votam para retirar um funcionário eleito do cargo). Muitos membros da comunidade também ficaram indignados com o seu veto (rejeição) a uma medida que teria alargado os benefícios médicos e sociais a parceiros de casais do mesmo sexo e a companheiros de vida de funcionários municipais não casados. Embora o movimento de retirada tenha recolhido muitas assinaturas, o Presidente Feinstein sobreviveu ao desafio ao receber um voto favorável de 83 por cento em Abril de 1983. Ganhou o seu segundo e último mandato completo nas eleições de Novembro de 1983 (de acordo com o regulamento de uma cidade, os presidentes de câmara foram limitados a dois mandatos). Em 1984 São Francisco acolheu a Convenção Nacional Democrática, que muitos dos apoiantes do presidente da câmara esperavam que pudesse levar à sua nomeação para a vice-presidência, mas ela não foi escolhida.