Frontiers | The anterior cingulate cortex: an integrative hub for human socially-driven interactions | Neuroscience

Aktywność przedniej kory zakrętu obręczy (ACC) została powiązana z podejmowaniem decyzji (Gehring i Willoughby, 2002; Sanfey i in., 2003; Mulert i in., 2008), interakcjami społecznymi (Sanfey i in., 2003; Rigoni i in., 2010; Etkin i in., 2011) oraz reakcjami związanymi z empatią (van Veen i Carter, 2002; Gu i in., 2010; Lamm i in., 2011). Przedstawiamy perspektywę interpretacji dowodów na zaangażowanie ACC w te trzy procesy, proponujemy integracyjną funkcję ACC i zapewniamy metodologiczną ścieżkę do badania podejmowania decyzji, empatii i interakcji społecznych w połączonym podejściu eksperymentalnym.

Wykrywanie błędów i monitorowanie wyników to dwa ważne procesy decyzyjne związane z aktywacją ACC (Bush i in., 2000; Gehring i Willoughby, 2002; Hewig i in., 2011). Chociaż ACC była wcześniej kojarzona z podstawowymi procesami wykrywania błędów (Carter i in., 1998; van Veen i in., 2001), dowody pochodzące z elektroencefalografii (EEG) i funkcjonalnego rezonansu magnetycznego (fMRI) z ostatniej dekady sugerują zaangażowanie ACC w przetwarzanie wysokiego poziomu (w monitorowanie wyniku/błędu i planowanie działania; Bush i in., 2000). Negatywność związana z błędem (ERN) i negatywność związana ze sprzężeniem zwrotnym (FRN), dwa potencjały związane ze zdarzeniem (ERP), które konsekwentnie podążają za błędami działania i negatywnymi wynikami, odpowiednio (np. San Martin i in., 2010), są związane z aktywnością w ACC. Dowody na zaangażowanie ACC w ERN i FRN są spójne w różnych rodzajach badań. Na przykład u pacjentów z uszkodzeniem ACC stwierdzono silny wpływ na ERN (Stemmer i in., 2004; Hogan i in., 2006). Wewnątrzczaszkowe pomiary potwierdziły zaangażowanie ACC w ERN (Brazdil i in., 2005; Jung i in., 2010), a te same dowody znaleziono przy lokalizacji źródła (Dehaene i in., 1994; Holroyd i in., 1998; van Veen i Carter, 2002; Donamayor i in., 2011; Bediou i in., 2012; Ibáñez i in., 2012) i magnetoencefalografii (Miltner i in., 2003). Wyniki te są wspierane przez badania fMRI, które wskazują na aktywację grzbietowych i rostralnych obszarów ACC, gdy osoby badane otrzymują informację zwrotną po stratach związanych z błędami w zadaniach decyzyjnych (Bush i in., 2002; Marsh i in., 2007). Istnieją również dowody na zwierzętach, które wskazują na specyficzną aktywację przedniej części zakrętu obręczy w odniesieniu do własnych rezygnacji z nagrody oraz przedniej części zakrętu obręczy (ACCg) w odniesieniu do nagród własnych, cudzych lub obu graczy (Chang i in., 2013). Dowody te wskazują, że ACC jest częścią sieci decyzyjnej, która obejmuje aktywność w obszarach przedczołowych i ciemieniowych związanych z obserwacją alternatyw (Platt i Glimcher, 1999; Westendorff i in., 2010) oraz aktywność w orbitofrontalnej (OFC) i brzuszno-przyśrodkowej korze przedczołowej związanej z reprezentacją wartości opcji (Buckley i in., 2009; Mullette-Gillman i in., 2011). Istnieją również dowody na połączenia ACC z insulą, związane z interoceptywnymi markerami negatywnych emocji (Ibanez i in., 2010b; Jones i in., 2011; Kunz i in., 2011; Couto i in., 2013). Ponadto istnieją dowody na to, że centralno-protralne obszary ACC są połączone z układem limbicznym (Etkin i in., 2011). ACC otrzymuje dane wejściowe z tych struktur dotyczące różnic między oczekiwanymi i rzeczywistymi wynikami danej decyzji i dostarcza danych wyjściowych do koordynacji grzbietowo-bocznych struktur przedczołowych w celu organizacji reakcji behawioralnych (Cohen i in., 2005; Mansouri i in., 2009; Shackman i in., 2011; patrz Rycina 1).

RYSUNEK 1

Rysunek 1. Obszary mózgu powszechnie aktywne podczas reakcji związanych z empatią i zadań decyzyjnych. (A) Widok osiowy obustronnej wyspy. (B) Widok strzałkowy przedniej kory zakrętu obręczy (ACC), przyśrodkowej kory przedczołowej (MPFC) i kory oczodołowo-czołowej (OFC).

Co więcej, kilka badań wykazało aktywację ACC, która indeksuje reakcję związaną z empatią w paradygmatach ból/ból. ACC jest głównym elementem sieci bólowej, która jest aktywna, gdy osoby badane otrzymują bodźce bólowe i może być również aktywowana podczas obserwacji innych w takich sytuacjach (patrz Rycina 1). Ta sieć bólowa obejmuje aktywność w obustronnej przedniej półkuli mózgu (AI), rostralnej ACC, pniu mózgu i móżdżku, gdy obserwujemy bliską osobę doświadczającą bólu, oraz aktywność w tylnej części tylnej kory wyspowej/ drugorzędowej kory somatosensorycznej, kory sensomotorycznej (SI/MI) i ogonowej ACC, gdy doświadczamy bólu (Singer i wsp., 2004, 2006; Jackson i wsp., 2005, 2006; Decety i Jackson, 2006; Lamm i wsp., 2011). Co więcej, aktywacja ACC w paradygmatach obserwacyjno-bólowych jest modulowana przez kontekstualne informacje o obserwowanym. Na przykład, obserwowanie prospołecznego podmiotu otrzymującego stymulację bólową wywołuje reakcje empatii odzwierciedlone w zwiększonej dwustronnej aktywności AI i ACC, w porównaniu z obserwowaniem podmiotu antyspołecznego (Singer i in., 2006). Dowody te sugerują zaangażowanie ACC w wysokopoziomowe przetwarzanie poznawcze podczas obserwacji innych osób oraz jego modulację przez krytyczne wskazówki kontekstowe.

Ten wysokopoziomowy, kontekstowy proces przetwarzania ACC był również badany w odniesieniu do zmiennych społeczno-afektywnych w ramach tradycyjnych paradygmatów decyzyjnych. ACC jest aktywna, gdy ludzie obserwują błędy w działaniu innych, ale ta aktywacja jest modulowana przez przynależność do grupy bodźców społecznych (Newman-Norlund i in., 2009; Hein i in., 2010). Badania ERP również dostarczyły dowodów w tym kierunku, pokazując modulację FRN związaną z (1) rozważaniami na temat niesprawiedliwości w interakcjach społeczno-ekonomicznych (Boksem i De Cremer, 2010), (2) obserwacją przyjaciela lub nieznajomego grającego w zadanie hazardowe (Ma i in., 2011), a także (3) ofertami składanymi przez program komputerowy vs. ludzi w grach ultimatum (UG) (Fukushima i Hiraki, 2009). Te neuroobrazowe i elektrofizjologiczne eksperymenty sugerują, że ACC integruje informacje wysokiego poziomu w celu podejmowania decyzji, które dotyczą kwestii ekonomicznych i społecznych. Przetwarzanie w ACC nie jest związane tylko z ekonomiczną wartością danego wyniku, ale również z aspektami społecznymi zaangażowanymi w interakcję. Na przykład, aktywność ACC będzie różnie modulowana, jeśli ludzie w UG będą skłonni zaakceptować nieuczciwe oferty złożone przez program komputerowy lub przez prawdziwego gracza (Fukushima i Hiraki, 2009). Nawet jeśli nagrody są takie same, rozważania na temat uczciwości/nieuczciwości są dołączone do interakcji ekonomicznych odzwierciedlających aktywność sieci empatii, teorii umysłu (ToM) i podejmowania decyzji (Etkin i in., 2011). Chociaż nie jest to jednoznaczne z integracyjną rolą ACC, specyfika aktywacji ACC w paradygmatach decyzyjnych, gdy występują wskazówki kontekstowe, wraz z rolą ACC w reakcjach związanych z empatią bez informacji zwrotnej o wyniku, wspierają tę interpretację.

Są spójne dowody na aktywną rolę, jaką ACC odgrywa w przetwarzaniu multimodalnych zdarzeń zależnych od kontekstu, w porównaniu z bodźcami bezkontekstowymi (Downar i in., 2001, 2002). Dowody te są zgodne z koncepcją, że poznanie społeczne obejmuje integrację elastycznych i zależnych od kontekstu informacji (Chang i in., 2011; Ibanez i Manes, 2012). Łącznie, dane te sugerują, że ACC może być ośrodkiem integracji informacji o pochodzeniu społecznym innych osób, co ma bezpośredni wpływ na interakcje ekonomiczne. Tak więc interakcja z osobą z grupy zewnętrznej różni się od interakcji z osobą z grupy wewnętrznej (Ibanez i in., 2010a) nie tylko z perspektywy społecznej, ale również pod względem sposobu, w jaki przetwarzamy korzyści ekonomiczne uzyskane w wyniku takich interakcji w odniesieniu do dobrobytu własnego i innych. Obejmuje to aspekty przetwarzania wyników związane z troską o siebie oraz reakcje empatii modulowane przez społeczne informacje o innych. Chociaż wiemy, że wszystkie te procesy zachodzą do pewnego stopnia w ACC, pozostaje niejasne, które specyficzne wskazówki społeczne modulują empatię w każdej grupie oraz w jakim stopniu reakcje związane z empatią modulują zachowania kooperacyjne, przetwarzanie wyników i podejmowanie decyzji. Krótko mówiąc, większość przedstawionych dowodów koncentruje się tylko na jednej zmiennej (np. monitorowaniu wyników lub empatii) i nie istnieje podejście teoretyczne, które byłoby w stanie zintegrować wszystkie zmienne razem. Ponadto, badania ERP dotyczące kontekstualnych wskazówek zaangażowanych w przetwarzanie błędów lub wyników mają tendencję do kojarzenia nieprzyjemnych kontekstów społecznych z negatywnymi ekonomicznymi informacjami zwrotnymi (Boksem i De Cremer, 2010). Z tego powodu trudno jest ocenić wpływ kontekstowych wskazówek społecznych na procesy podejmowania decyzji. Ponadto, tradycyjne badania fMRI, które koncentrowały się na empatii, miały tendencję do odsuwania na bok zmiennych związanych z przetwarzaniem wyników.

Dalsze podejście do badania roli ACC w integracji informacji społecznych, empatii i podejmowania decyzji powinno obejmować konfrontację tych czynników w jednym paradygmacie. Pozwoliłoby to zaobserwować wpływ informacji kontekstowych na reakcje empatii, a z kolei ocenić, czy reakcje te modulują monitorowanie wygranych i przegranych. Na przykład, rozważania na temat uczciwości/nieuczciwości w zachowaniu innych osób mogą wywoływać różne poziomy reakcji związanych z empatią w zależności od tego, czy obserwator zyskuje na takim zachowaniu, czy nie. Tak więc, jeśli dany podmiot czerpie zyski z nieuczciwego zachowania innej osoby, na aktywność ACC może wpływać ekonomiczna korzyść z takiego nieuczciwego zachowania. Ten model eksperymentalny mógłby badać aktywność ACC w sytuacjach konfliktowych pomiędzy negatywnymi stanami emocjonalnymi (np. złe samopoczucie z powodu obserwowania, jak ktoś jest wykorzystywany lub popełnia błąd), a pozytywną oceną wyników wynikających z takich sytuacji. Mogłoby to wykazać nakładanie się aktywności w ACC lub aktywację specyficznych obszarów związanych z wykrywaniem błędów, przetwarzaniem wyników i reakcjami związanymi z empatią. To samo może mieć miejsce w przypadku oddzielenia błędów działania od negatywnych wyników, jak to czynią niektóre badania ERP (de Bruijn i von Rhein, 2012), gdzie negatywność związana z wykrywaniem błędów istnieje nawet wtedy, gdy wyniki są pozytywne. Takie konflikty są powszechne w realnych sytuacjach życiowych, a ich badanie wydaje się niezbędne do zrozumienia i przewidywania działań w interakcjach w określonych warunkach społecznych.

Podsumowane tutaj dowody wspierają ideę ACC jako centrum integracji kontekstualnej wysokiego poziomu i monitorowania zachowania. Uważamy, że spójny i testowalny model zróżnicowanych reakcji związanych z empatią, wykorzystujący krytyczne wskazówki kontekstowe (takie jak postrzegana sprawiedliwość/niesprawiedliwość lub tożsamość grupowa) w kontekście podejmowania decyzji, mógłby dostarczyć ważnych informacji na temat częściowo nakładających się sieci ACC w tych trzech domenach poznawczych. Podejmowanie decyzji w realnym życiu jest pełne kontekstualnych wskazówek, które wiążą się z konfliktem pomiędzy dwiema lub więcej alternatywami w tym samym czasie (Baez i in., 2012, 2013; Ibanez i Manes, 2012). Ludzie mogą odczuwać empatię z powodu straty uczciwego gracza, ale jednocześnie mogą chcieć uzyskać korzyści z interakcji o sumie zerowej, więc trzeba podjąć decyzję, która ze strategii ma większe znaczenie w ostatecznym wyniku. W tym kontekście rola ACC byłaby kluczowa dla zrozumienia, w jaki sposób informacje kontekstowe kształtują nasze decyzje strategiczne i jak to wpływa na sposób, w jaki uczymy się od innych i oceniamy ich w kategoriach społecznych.

Podziękowania

Praca ta była wspierana przez granty FONDECYT (1130920), CONICET (Carlos Gelormini, Agustin Ibañez) i INECO Foundation.

Baez, S., Herrera, E., Villarin, L., Theil, D., Gonzalez-Gadea, M. L., Gomez, P., et al. (2013). Contextual social cognition impairments in schizophrenia and bipolar disorder. PLoS ONE 8:e57664. doi: 10.1371/journal.pone.0057664