1977年、ウルフは、ロサンゼルスのインナーシティ・カルチュラル・センターのエグゼクティブ・ディレクターであるC・バーナード・ジャクソンに、書きかけの戯曲の最初の場面を渡した。 ジャクソンは、書き上げろとは言わずに、「金があるからやってみろ」と言った。 劇の名前は『部族の儀式、または大神鳥ナブクのホレス・リー・ライザーの時代への到来』だった。
ウォルフが最初に発表した作品のうち、ミュージカル『パラダイス』（1985年）と演劇『カラード・ミュージアム』（1986年）は、オフ・ブロードウェイで上演され、賛否両論の評価を受けました。
1991年に発表したジャズミュージシャン、ジェリー・ロール・モートンの生涯を描いたミュージカル「Jelly’s Last Jam」で全米に知られるようになりました。 この作品はロサンゼルスで上演された後、ブロードウェイに移り、トニー賞に11回ノミネートされ、ドラマデスク賞のOutstanding Book of a Musicalを受賞しました。 その2年後、ウルフはトニー・クシュナーの「エンジェルズ・イン・アメリカ」を演出しました。 その2年後、ウルフはトニー・クシュナーの「エンジェルズ・イン・アメリカ：ミレニアム・アプローチ」を演出し、高い評価を得てトニー賞を受賞しました。
1993年から2004年まで、ニューヨーク・シェイクスピア・フェスティバル／パブリック・シアターの芸術監督兼プロデューサーを務めました。
1993年から2004年までニューヨーク・シェイクスピア・フェスティバル/パブリック・シアターの芸術監督兼プロデューサーを務め、1996年にはサヴィオン・グローヴァー主演のタップと音楽のアンサンブル、ミュージカル「Bring in ‘Da Noise, Bring in ‘Da Funk」を制作し、ブロードウェイのアンバサダー・シアターで上演しました。
2000年には、ブロードウェイのミュージカル「The Wild Party」で共同脚本と演出を担当しました。
2004年末、ウルフは演劇から離れて映画監督になることを発表し、HBOの映画「Lackawanna Blues」を制作して好評を博しました。
ウルフは、スザン＝ロリ・パークスのピューリッツァー賞受賞作品『Topdog/Underdog』（2001年）や、トニー・クシュナーの貫通型ミュージカル『Caroline, or Change』（2003年）など、演劇の演出も続けてきました。 2006年の夏には、セントラルパークのデラコルテシアターで、メリル・ストリープ、ケビン・クライン、オースティン・ペンドルトンが出演したベルトルト・ブレヒトの「Mother Courage and Her Children」の新訳版を演出しました。
2008年9月に公開されたリチャード・ギアとダイアン・レイン主演の映画「Nights in Rodanthe」では、ウォルフが監督を務めました。
ウォルフは、アトランタに建設予定のCenter for Civil & Human Rightsの新しいチーフ・クリエイティブ・オフィサーとして、その芸術的才能をデザインに生かしています。
2013年にはアメリカ演劇殿堂入りを果たしました。
2017年8月、バージニア州シャーロッツビルで起きた「右翼の結束」集会事件に対するドナルド・トランプ氏の発言を受けて、大統領の芸術・人文委員会の民間委員17名のうち、ウルフ氏は唯一、大量辞任の手紙に署名しませんでした。 しかし、彼の代理人は、自分も辞任し、手紙に名前を加えると述べました。
ウォルフは、2018年にユージン・オニールの『The Iceman Cometh』のブロードウェイ・リバイバル版を演出し、デンゼル・ワシントンがヒッキー役で出演しました。 この作品はジェイコブス・シアターで14週間上演され、4月26日から定期公演を開始しました。
ウォルフはオープンリー・ゲイです。