Frontiers | La corteccia cingolata anteriore: un hub integrativo per le interazioni umane socialmente guidate | Neuroscienze

L’attività della corteccia cingolata anteriore (ACC) è stata collegata al processo decisionale (Gehring e Willoughby, 2002; Sanfey et al, 2003; Mulert et al., 2008), alle interazioni socialmente guidate (Sanfey et al., 2003; Rigoni et al., 2010; Etkin et al., 2011), e alle risposte legate all’empatia (van Veen e Carter, 2002; Gu et al., 2010; Lamm et al., 2011). Presentiamo una prospettiva di come interpretare l’evidenza del coinvolgimento dell’ACC in questi tre processi, proponiamo una funzione integrativa dell’ACC e forniamo un percorso metodologico per studiare il processo decisionale, l’empatia e l’interazione sociale in un approccio sperimentale combinato.

Il rilevamento degli errori e il monitoraggio dei risultati sono due importanti processi decisionali legati all’attivazione dell’ACC (Bush et al., 2000; Gehring e Willoughby, 2002; Hewig et al., 2011). Sebbene l’ACC sia stata precedentemente associata ai processi di rilevamento degli errori di base (Carter et al., 1998; van Veen et al., 2001), l’evidenza dell’elettroencefalogramma (EEG) e della risonanza magnetica funzionale (fMRI) nell’ultimo decennio ha suggerito il coinvolgimento dell’ACC nell’elaborazione di alto livello (nel monitoraggio dell’esito/errore e nella pianificazione delle azioni; Bush et al., 2000). La negatività legata all’errore (ERN) e la negatività legata al feedback (FRN), due potenziali evento-correlati (ERP) che seguono costantemente gli errori di azione e i risultati negativi, rispettivamente (per esempio, San Martin et al., 2010), sono associati all’attività dell’ACC. L’evidenza del coinvolgimento dell’ACC nell’ERN e nell’FRN è coerente in diversi tipi di studi. Nei pazienti con lesioni ACC, per esempio, è stata riscontrata una robusta alterazione dell’ERN (Stemmer et al., 2004; Hogan et al., 2006). Le misurazioni intracraniche hanno confermato il coinvolgimento dell’ACC nell’ERN (Brazdil et al., 2005; Jung et al., 2010), e la stessa evidenza è stata trovata con la localizzazione della fonte (Dehaene et al., 1994; Holroyd et al., 1998; van Veen e Carter, 2002; Donamayor et al., 2011; Bediou et al., 2012; Ibáñez et al., 2012) e la magneto-encefalografia (Miltner et al., 2003). Questi risultati sono supportati da studi di fMRI che indicano l’attivazione delle aree dorsali e rostrali dell’ACC quando i soggetti ricevono un feedback dopo perdite associate a errori in compiti decisionali (Bush et al., 2002; Marsh et al., 2007). Ci sono anche evidenze animali che mostrano l’attivazione specifica del sulcus cingolato anteriore rispetto alle proprie ricompense rinunciate, e del giro cingolato anteriore (ACCg) rispetto alle ricompense di sé, degli altri o di entrambi i giocatori (Chang et al., 2013). Queste evidenze mostrano che l’ACC è una parte della rete decisionale che coinvolge l’attività delle aree prefrontali e parietali relative all’osservazione delle alternative (Platt e Glimcher, 1999; Westendorff et al., 2010), e l’attività della corteccia orbitofrontale (OFC) e prefrontale ventromediale relativa alla rappresentazione dei valori delle opzioni (Buckley et al., 2009; Mullette-Gillman et al., 2011). Ci sono anche prove di connessioni dell’ACC con l’insula, relative ai marcatori interocettivi delle emozioni negative (Ibanez et al., 2010b; Jones et al., 2011; Kunz et al., 2011; Couto et al., 2013). Inoltre, ci sono prove che le aree centro-rostrali dell’ACC sono collegate al sistema limbico (Etkin et al., 2011). L’ACC riceve input da queste strutture relative alle differenze tra i risultati attesi ed effettivi di una data decisione, e fornisce output per coordinare le strutture prefrontali dorsolaterali al fine di organizzare le risposte comportamentali (Cohen et al., 2005; Mansouri et al., 2009; Shackman et al., 2011; vedi Figura 1).

FIGURA 1

Figura 1. Aree cerebrali comunemente attive durante le risposte legate all’empatia e ai compiti decisionali. (A) Vista assiale dell’insula bilaterale. (B) Vista sagittale della corteccia cingolata anteriore (ACC), della corteccia prefrontale mediale (MPFC) e della corteccia orbitofrontale (OFC).

Inoltre, diversi studi mostrano l’attivazione della ACC che indicizza la risposta legata all’empatia nei paradigmi dolore/no dolore. L’ACC è una componente centrale della rete del dolore che è attiva quando i soggetti ricevono stimoli di dolore e può anche essere attivata quando si osservano gli altri in tali situazioni (vedi Figura 1). Questa rete del dolore coinvolge l’attività dell’insula anteriore bilaterale (AI), dell’ACC rostrale, del tronco cerebrale e del cervelletto quando si osserva una persona cara che prova dolore, e l’attività della corteccia insulare posteriore/seconda somatosensoriale, della corteccia sensorimotoria (SI/MI) e dell’ACC caudale quando si prova dolore (Singer et al., 2004, 2006; Jackson et al., 2005, 2006; Decety e Jackson, 2006; Lamm et al., 2011). Inoltre, l’attivazione dell’ACC nei paradigmi di osservazione del dolore è modulata dalle informazioni contestuali sull’osservato. Per esempio, l’osservazione di un soggetto prosociale che riceve la stimolazione del dolore innesca risposte di empatia che si riflettono in una maggiore attività bilaterale dell’AI e dell’ACC, rispetto all’osservazione di un soggetto antisociale (Singer et al., 2006). Questa evidenza suggerisce il coinvolgimento dell’ACC nell’elaborazione cognitiva di alto livello quando si osservano gli altri e la sua modulazione da spunti contestuali critici.

Questa elaborazione contestuale di alto livello dell’ACC è stata studiata anche per quanto riguarda le variabili socio-affettive nei paradigmi decisionali tradizionali. L’ACC è attivo quando le persone osservano gli errori di azione degli altri, ma questa attivazione è modulata dall’appartenenza al gruppo degli stimoli sociali (Newman-Norlund et al., 2009; Hein et al., 2010). Gli studi ERP hanno anche fornito prove in questa linea, mostrando la modulazione FRN associata a (1) considerazioni di iniquità nelle interazioni socio-economiche (Boksem e De Cremer, 2010), (2) osservando un amico o un estraneo che gioca un compito di gioco (Ma et al., 2011), e anche (3) offerte fatte da un programma per computer contro gli esseri umani nei giochi di ultimatum (UG) (Fukushima e Hiraki, 2009). Questi esperimenti di neuroimaging ed elettrofisiologici suggeriscono che l’ACC integra informazioni di alto livello per prendere decisioni che coinvolgono preoccupazioni economiche e sociali. L’elaborazione nell’ACC non è solo legata al valore economico di un dato risultato, ma anche agli aspetti sociali coinvolti nell’interazione. Per esempio, l’attività dell’ACC sarebbe modulata in modo diverso se le persone, in un UG, sono disposte ad accettare offerte sleali fatte da un programma del computer o da un giocatore reale (Fukushima e Hiraki, 2009). Anche se i payoff sono gli stessi, le considerazioni sull’equità/non equità sono collegate alle interazioni economiche che riflettono l’attività delle reti di empatia, la teoria della mente (ToM) e il processo decisionale (Etkin et al., 2011). Anche se questo non è conclusivo del ruolo integrativo dell’ACC, la specificità dell’attivazione dell’ACC nei paradigmi decisionali quando ci sono spunti contestuali, insieme al ruolo dell’ACC nelle risposte legate all’empatia senza feedback di risultato danno sostegno a questa interpretazione.

C’è una prova coerente del ruolo attivo che l’ACC gioca nell’elaborazione di eventi multimodali dipendenti dal contesto, rispetto agli stimoli non contestuali (Downar et al., 2001, 2002). Questa prova è in linea con l’idea che la cognizione sociale comporta l’integrazione di informazioni flessibili e dipendenti dal contesto (Chang et al., 2011; Ibanez e Manes, 2012). Presi insieme, questi dati suggeriscono che l’ACC potrebbe essere un centro di integrazione delle informazioni sul background sociale degli altri che ha un effetto diretto sulle interazioni economiche. Quindi, interagire con qualcuno di un out-group è diverso dall’interagire con qualcuno di un in-group (Ibanez et al., 2010a) non solo da una prospettiva sociale, ma anche in termini di come elaboriamo i payoff economici estratti da tali interazioni riguardo al nostro e altrui benessere. Questo implica aspetti di autocoscienza nell’elaborazione dei risultati e risposte di empatia modulate dalle informazioni sociali sugli altri. Anche se sappiamo che tutti questi processi si verificano in una certa misura nell’ACC, rimane poco chiaro quali specifici spunti sociali modulano l’empatia in ogni gruppo, e il grado in cui le risposte legate all’empatia modulano il comportamento cooperativo, l’elaborazione dei risultati e il processo decisionale. In breve, la maggior parte delle prove fornite si concentra su una sola variabile (ad esempio, il monitoraggio del risultato o l’empatia) e non esiste un approccio teorico che sia stato in grado di integrare tutte le variabili insieme. Inoltre, gli studi ERP sugli spunti contestuali coinvolti nell’elaborazione dell’errore o del risultato tendono ad associare contesti sociali sgradevoli a feedback economici negativi (Boksem e De Cremer, 2010). Per questo motivo, è difficile valutare l’influenza degli spunti sociali contestuali sui processi decisionali. Inoltre, i tradizionali studi fMRI, che si sono concentrati sull’empatia, tendevano a mettere da parte le variabili associate all’elaborazione dei risultati.

Un ulteriore approccio per studiare il ruolo dell’ACC nell’integrazione di informazioni sociali, empatia e processo decisionale, dovrebbe prevedere il confronto di questi fattori in un unico paradigma. Questo ci permetterebbe di osservare l’influenza delle informazioni contestuali sulle risposte di empatia e, a sua volta, di valutare se queste risposte modulano il monitoraggio delle vittorie e delle perdite. Per esempio, le considerazioni di equità/ingiustizia sul comportamento degli altri possono innescare diversi livelli di risposte legate all’empatia a seconda che l’osservatore tragga profitto da tale comportamento o meno. Così, se un dato soggetto trae profitto dal comportamento sleale di qualcun altro, l’attività ACC potrebbe essere influenzata dal beneficio economico di tale comportamento sleale. Questo modello sperimentale potrebbe esplorare l’attività dell’ACC all’interno di situazioni conflittuali tra stati emotivi negativi (ad esempio, sentirsi male per aver osservato qualcuno essere sfruttato o commettere un errore), e la valutazione positiva dei risultati derivati da tali situazioni. Questo potrebbe mostrare la sovrapposizione di attività nell’ACC, o l’attivazione di aree specifiche associate al rilevamento degli errori, all’elaborazione dei risultati e alle risposte legate all’empatia. Lo stesso potrebbe accadere quando si separano gli errori di azione dai risultati negativi, come alcuni studi ERP stanno facendo (de Bruijn e von Rhein, 2012), dove la negatività associata al rilevamento degli errori esiste anche se i risultati sono positivi. Tali conflitti sono comuni nelle situazioni della vita reale ed esplorarli sembra essenziale per comprendere e prevedere le azioni all’interno delle interazioni in particolari contesti sociali.

Le prove qui riassunte supportano l’idea dell’ACC come centro di integrazione contestuale di alto livello e di monitoraggio del comportamento. Crediamo che un modello coerente e testabile di risposte differenziali legate all’empatia usando spunti contestuali critici (come l’equità/ingiustizia percepita o l’identità del gruppo) all’interno di un contesto decisionale potrebbe fornire importanti intuizioni sulle reti ACC parzialmente sovrapposte di questi tre domini cognitivi. Il processo decisionale nella vita reale è pieno di spunti contestuali che coinvolgono il conflitto tra due o più alternative allo stesso tempo (Baez et al., 2012, 2013; Ibanez e Manes, 2012). Le persone potrebbero provare empatia per la perdita di un giocatore equo, ma allo stesso tempo potrebbero voler ottenere benefici da un’interazione a somma zero, quindi c’è una decisione da prendere in termini di quale strategia pesa di più nel risultato finale. In questo contesto, il ruolo dell’ACC sarebbe essenziale per capire come l’informazione contestuale modella le nostre decisioni strategiche, e come questo influenza il modo in cui impariamo dagli altri e li valutiamo in termini sociali.

Riconoscimenti

Questo lavoro è stato sostenuto dalle sovvenzioni FONDECYT (1130920), CONICET (Carlos Gelormini, Agustin Ibañez) e INECO Foundation.

Baez, S., Herrera, E., Villarin, L., Theil, D., Gonzalez-Gadea, M. L., Gomez, P., et al. (2013). Compromissioni della cognizione sociale contestuale nella schizofrenia e nel disturbo bipolare. PLoS ONE 8:e57664. doi: 10.1371/journal.pone.0057664