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Dopo essere stata notata da un talent scout alla Playhouse, la Jones si assicurò un contratto con la Paramount Pictures e fece il suo primo film, The Turning Point (1952). Nel 1953, sposò l’aspirante regista Aaron Spelling. Apparve in diversi episodi di Dragnet, accreditata come Caroline Jones in diversi episodi; ebbe una piccola parte non accreditata come hostess di un nightclub in The Big Heat (1953), e un ruolo in House of Wax (sempre 1953) come la donna che viene convertita dal personaggio di Vincent Price in una statua di Giovanna d’Arco. Interpretò Beth in Shield for Murder (1954), guadagnando 500 dollari al giorno per interpretare il ruolo.
Jones fu scritturata nel film From Here to Eternity (1953) nel ruolo di Alma “Lorene” Burke, che fu scritto per lei. Un attacco di polmonite la costrinse a ritirarsi; il ruolo valse a Donna Reed il premio Oscar come miglior attrice non protagonista.
Jones fece il suo debutto televisivo nella serie della DuMont Gruen Playhouse nel 1952. Apparve in due serie syndicated di Rod Cameron, City Detective e State Trooper, nel ruolo di Betty Fowler nell’episodio del 1956, “The Paperhanger of Pioche”. Fece cinque apparizioni nella serie drammatica criminale Dragnet, con Jack Webb, tra il 1953 e il 1955. La Jones apparve nella serie antologica della CBS Alfred Hitchcock Presents nell’episodio “The Cheney Vase” (1955), nel ruolo di una segretaria che assiste il suo fidanzato intrigante Darren McGavin nel tentativo di un furto d’arte, e al fianco di Ruta Lee.
Apparve in Invasion of the Body Snatchers e nel remake di Alfred Hitchcock del suo stesso film, The Man Who Knew Too Much. Nel 1957, ebbe il ruolo principale nell’episodio “The Girl in the Grass” su Schlitz Playhouse della CBS, con ancora una volta Ray Milland e Nora Marlowe.
Jones fu ospite tre volte nella serie televisiva Wagon Train: nell’episodio della prima stagione “The John Cameron Story” (1957) e nei successivi episodi a colori “The Jenna Douglas Story” (1961) e “The Molly Kincaid Story” (1963). Sempre nel 1963 è stata nominata per un Golden Globe Award come miglior star televisiva femminile per aver interpretato una quintupla e un killer psicopatico nell’episodio Burke’s Law “Who Killed Sweet Betsy?”
Nel 1958, la Jones fu nominata all’Oscar come migliore attrice non protagonista per The Bachelor Party (1957), e condivise anche il Golden Globe Award per la nuova stella dell’anno – attrice con Sandra Dee e Diane Varsi, e apparve con Elvis Presley in King Creole (1958).
Jones recitò con Frank Sinatra in A Hole in the Head di Frank Capra, Dean Martin in Career, e Anthony Quinn e Kirk Douglas in Last Train from Gun Hill (tutti del 1959). Fu guest-star in The DuPont Show della CBS con June Allyson, con James Best e Jack Mullaney, nell’episodio “Love on Credit” (1960).
Nella stagione 1962-1963, la Jones fu guest-star in The Lloyd Bridges Show della CBS, creato da Spelling. Mentre era sposata con Spelling, apparve nel programma della NBC Here’s Hollywood.
Nel western epico How the West Was Won (1963), interpretò il ruolo della moglie dello sceriffo Jeb Rawlings (George Peppard). Appare con Peppard e Debbie Reynolds nelle scene finali del film in cui si parla e si canta.
Nel 1964, usando una lunga parrucca nero carbone, la Jones iniziò a interpretare Morticia Addams nella serie televisiva La famiglia Addams, un ruolo che le portò il successo come comica e una nomination al Golden Globe Award. Ha fatto da guest-star nella serie televisiva Batman degli anni ’60, interpretando Marsha, la Regina dei Diamanti, e nel 1976 è apparsa nel ruolo della madre del protagonista, Hippolyta, nella serie televisiva Wonder Woman. Nel film di Tobe Hooper Eaten Alive (1976), interpretò una maitresse che gestiva un bordello rurale. Nel film c’erano anche Neville Brand, Roberta Collins e Robert Englund. Il suo ultimo ruolo fu quello di Myrna, l’intrigante matriarca del clan Clegg, nella soap opera Capitol dal primo episodio del marzo 1982 al marzo 1983, anche se sapeva già che stava morendo di cancro. Durante le sue occasionali assenze, l’attrice veterana Marla Adams la sostituì.