Frontiers in Neuroscience (Deutsch)

Die Aktivität des anterioren cingulären Cortex (ACC) wurde mit der Entscheidungsfindung (Gehring und Willoughby, 2002; Sanfey et al, 2003; Mulert et al., 2008), sozial gesteuerten Interaktionen (Sanfey et al., 2003; Rigoni et al., 2010; Etkin et al., 2011) und empathiebezogenen Reaktionen (van Veen und Carter, 2002; Gu et al., 2010; Lamm et al., 2011). Wir stellen eine Perspektive vor, wie die Beweise für die Beteiligung des ACC an diesen drei Prozessen zu interpretieren sind, schlagen eine integrative Funktion des ACC vor und bieten einen methodischen Weg, um Entscheidungsfindung, Empathie und soziale Interaktion in einem kombinierten experimentellen Ansatz zu untersuchen.

Fehlererkennung und Ergebniskontrolle sind zwei wichtige Entscheidungsprozesse, die mit der Aktivierung des ACC verbunden sind (Bush et al., 2000; Gehring und Willoughby, 2002; Hewig et al., 2011). Obwohl der ACC früher mit grundlegenden Fehlererkennungsprozessen in Verbindung gebracht wurde (Carter et al., 1998; van Veen et al., 2001), haben Hinweise aus der Elektroenzephalographie (EEG) und der funktionellen Magnetresonanztomographie (fMRT) während des letzten Jahrzehnts die Beteiligung des ACC an der Verarbeitung auf höherer Ebene (bei der Ergebnis-/Fehlerüberwachung und der Handlungsplanung; Bush et al., 2000) nahegelegt. Die fehlerbezogene Negativität (ERN) und die rückkopplungsbezogene Negativität (FRN), zwei ereigniskorrelierte Potentiale (ERP), die konsistent auf Handlungsfehler bzw. negative Ergebnisse folgen (z.B. San Martin et al., 2010), werden mit der Aktivität im ACC in Verbindung gebracht. Die Beweise für die Beteiligung des ACC an der ERN und FRN sind über verschiedene Arten von Studien hinweg konsistent. Bei Patienten mit ACC-Läsionen wurde zum Beispiel eine robuste Beeinflussung der ERN gefunden (Stemmer et al., 2004; Hogan et al., 2006). Intrakranielle Messungen bestätigten die ACC-Beteiligung an der ERN (Brazdil et al., 2005; Jung et al., 2010), und der gleiche Nachweis wurde mit der Quellenlokalisation (Dehaene et al., 1994; Holroyd et al., 1998; van Veen und Carter, 2002; Donamayor et al., 2011; Bediou et al., 2012; Ibáñez et al., 2012) und der Magnetoenzephalographie (Miltner et al., 2003) gefunden. Diese Befunde werden durch fMRT-Studien unterstützt, die auf eine Aktivierung der dorsalen und rostralen Areale des ACC hinweisen, wenn Probanden nach Verlusten, die mit Fehlern in Entscheidungsaufgaben verbunden sind, Feedback erhalten (Bush et al., 2002; Marsh et al., 2007). Es gibt auch tierexperimentelle Evidenz, die eine spezifische Aktivierung des anterioren cingulären Sulcus in Bezug auf die eigenen entgangenen Belohnungen und des anterioren cingulären Gyrus (ACCg) in Bezug auf eigene, fremde oder beidseitige Belohnungen zeigt (Chang et al., 2013). Diese Evidenz zeigt, dass der ACC ein Teil des Entscheidungsnetzwerks ist, das Aktivität in präfrontalen und parietalen Arealen, die mit der Betrachtung von Alternativen zusammenhängen (Platt und Glimcher, 1999; Westendorff et al., 2010), und Aktivität im orbitofrontalen (OFC) und ventromedialen präfrontalen Kortex, die mit der Repräsentation von Optionswerten zusammenhängen, beinhaltet (Buckley et al., 2009; Mullette-Gillman et al., 2011). Es gibt auch Hinweise auf Verbindungen des ACC zur Insula, die mit interozeptiven Markern negativer Emotionen zusammenhängen (Ibanez et al., 2010b; Jones et al., 2011; Kunz et al., 2011; Couto et al., 2013). Darüber hinaus gibt es Hinweise, dass zentral-rostrale Areale des ACC mit dem limbischen System verbunden sind (Etkin et al., 2011). Der ACC empfängt Inputs von diesen Strukturen in Bezug auf die Unterschiede zwischen erwarteten und tatsächlichen Ergebnissen einer bestimmten Entscheidung und liefert Outputs, um dorsolaterale präfrontale Strukturen zu koordinieren, um Verhaltensreaktionen zu organisieren (Cohen et al., 2005; Mansouri et al., 2009; Shackman et al., 2011; siehe Abbildung 1).

Außerdem zeigen mehrere Studien, dass die Aktivierung des ACC eine empathiebezogene Reaktion in Schmerz/Nicht-Schmerz-Paradigmen indiziert. Der ACC ist eine Kernkomponente des Schmerznetzwerks, die aktiv ist, wenn Probanden Schmerzreize erhalten und auch aktiviert werden kann, wenn sie andere in solchen Situationen beobachten (siehe Abbildung 1). Dieses Schmerznetzwerk beinhaltet Aktivität in der bilateralen anterioren Insula (AI), dem rostralen ACC, dem Hirnstamm und dem Kleinhirn, wenn man einen geliebten Menschen beobachtet, der Schmerzen hat, und Aktivität im posterioren insulären/sekundären somatosensorischen Kortex, dem sensomotorischen Kortex (SI/MI) und dem kaudalen ACC, wenn man Schmerzen hat (Singer et al., 2004, 2006; Jackson et al., 2005, 2006; Decety und Jackson, 2006; Lamm et al., 2011). Außerdem wird die Aktivierung des ACC in Beobachtungs-Schmerz-Paradigmen durch kontextuelle Informationen über den Beobachteten moduliert. Beispielsweise löst die Beobachtung einer prosozialen Person, die eine Schmerzstimulation erhält, Empathiereaktionen aus, die sich in einer erhöhten bilateralen Aktivität des AI und des ACC widerspiegeln, im Vergleich zur Beobachtung einer antisozialen Person (Singer et al., 2006). Diese Evidenz deutet darauf hin, dass der ACC an der kognitiven Verarbeitung auf hoher Ebene beteiligt ist, wenn andere beobachtet werden, und dass er durch kritische kontextuelle Hinweise moduliert wird.

Diese kontextuelle Verarbeitung auf hoher Ebene durch den ACC wurde auch in Bezug auf sozio-affektive Variablen in traditionellen Entscheidungsparadigmen untersucht. Der ACC ist aktiv, wenn Menschen die Handlungsfehler anderer beobachten, aber diese Aktivierung wird durch die Gruppenzugehörigkeit sozialer Stimuli moduliert (Newman-Norlund et al., 2009; Hein et al., 2010). ERP-Studien haben ebenfalls Belege in dieser Richtung geliefert, indem sie eine FRN-Modulation zeigten, die mit (1) Unfairness-Überlegungen in sozioökonomischen Interaktionen (Boksem und De Cremer, 2010), (2) der Beobachtung eines Freundes oder eines Fremden beim Spielen einer Glücksspielaufgabe (Ma et al., 2011) und auch (3) Angeboten eines Computerprogramms vs. Menschen in Ultimatum-Spielen (UG) (Fukushima und Hiraki, 2009) assoziiert ist. Diese Neuroimaging- und elektrophysiologischen Experimente legen nahe, dass der ACC Informationen auf hoher Ebene integriert, um Entscheidungen zu treffen, die wirtschaftliche und soziale Belange einbeziehen. Die Verarbeitung im ACC bezieht sich nicht nur auf den ökonomischen Wert eines bestimmten Ergebnisses, sondern auch auf die sozialen Aspekte, die mit der Interaktion verbunden sind. Zum Beispiel würde die ACC-Aktivität unterschiedlich moduliert werden, wenn Menschen in einer UG bereit sind, unfaire Angebote anzunehmen, die von einem Computerprogramm oder von einem echten Spieler gemacht werden (Fukushima und Hiraki, 2009). Auch wenn die Auszahlungen gleich sind, sind Überlegungen über Fairness/Unfairness mit den ökonomischen Interaktionen verbunden, die die Aktivität von Empathienetzwerken, Theory of Mind (ToM) und Entscheidungsfindung widerspiegeln (Etkin et al., 2011). Obwohl dies kein Beweis für die integrative Rolle des ACC ist, unterstützen die Spezifität der ACC-Aktivierung in Entscheidungsparadigmen, wenn es kontextuelle Hinweise gibt, zusammen mit der Rolle des ACC bei empathiebezogenen Reaktionen ohne Ergebnis-Feedback diese Interpretation.

Es gibt konsistente Belege für die aktive Rolle, die der ACC bei der Verarbeitung von multimodalen kontextabhängigen Ereignissen spielt, im Vergleich zu nicht-kontextuellen Stimuli (Downar et al., 2001, 2002). Diese Evidenz steht im Einklang mit der Idee, dass soziale Kognition die Integration von flexiblen und kontextabhängigen Informationen beinhaltet (Chang et al., 2011; Ibanez und Manes, 2012). Zusammengenommen deuten diese Daten darauf hin, dass der ACC ein Zentrum der Integration von Informationen über den sozialen Hintergrund anderer sein könnte, die einen direkten Einfluss auf wirtschaftliche Interaktionen haben. Somit unterscheidet sich die Interaktion mit jemandem aus einer Out-Group von der Interaktion mit jemandem aus einer In-Group (Ibanez et al., 2010a) nicht nur aus einer sozialen Perspektive, sondern auch in Bezug darauf, wie wir die ökonomischen Gewinne verarbeiten, die wir durch solche Interaktionen in Bezug auf unser eigenes Wohlergehen und das der anderen erhalten. Dies beinhaltet Aspekte der Selbstsorge bei der Verarbeitung von Ergebnissen und Empathiereaktionen, die durch soziale Informationen über andere moduliert werden. Obwohl wir wissen, dass alle diese Prozesse bis zu einem gewissen Grad im ACC ablaufen, bleibt es unklar, welche spezifischen sozialen Hinweise die Empathie in jeder Gruppe modulieren und in welchem Ausmaß empathiebezogene Reaktionen kooperatives Verhalten, Ergebnisverarbeitung und Entscheidungsfindung modulieren. Kurz gesagt, die meisten der vorliegenden Erkenntnisse konzentrieren sich auf nur eine Variable (z.B. Ergebnisüberwachung oder Empathie) und es gibt keinen theoretischen Ansatz, der alle Variablen zusammen integrieren konnte. Darüber hinaus neigen ERP-Studien zu den kontextuellen Hinweisen, die an der Fehler- oder Ergebnisverarbeitung beteiligt sind, dazu, unangenehme soziale Kontexte mit negativem ökonomischem Feedback zu assoziieren (Boksem und De Cremer, 2010). Aus diesem Grund ist es schwierig, den Einfluss von kontextuellen sozialen Hinweisen auf die Prozesse der Entscheidungsfindung zu bewerten. Auch neigten traditionelle fMRT-Studien, die sich auf Empathie konzentrierten, dazu, Variablen, die mit der Ergebnisverarbeitung verbunden sind, beiseite zu lassen.

Ein weiterer Ansatz zur Untersuchung der Rolle des ACC bei der Integration von sozialer Information, Empathie und Entscheidungsfindung, sollte die Konfrontation dieser Faktoren in einem einzigen Paradigma beinhalten. Dies würde uns erlauben, den Einfluss von kontextuellen Informationen auf Empathie-Reaktionen zu beobachten und im Gegenzug zu evaluieren, ob diese Reaktionen die Überwachung von Gewinnen und Verlusten modulieren. Zum Beispiel können Fairness/Unfairness-Überlegungen über das Verhalten anderer Menschen unterschiedliche Empathie-Reaktionen auslösen, je nachdem, ob der Beobachter von diesem Verhalten profitiert oder nicht. Wenn also ein bestimmtes Subjekt von dem unfairen Verhalten eines anderen profitiert, könnte die ACC-Aktivität durch den ökonomischen Nutzen eines solchen unfairen Verhaltens beeinflusst werden. Dieses experimentelle Modell könnte die ACC-Aktivität innerhalb von Konfliktsituationen zwischen negativen emotionalen Zuständen (z. B. sich schlecht fühlen, weil man jemanden beobachtet, der ausgenutzt wird oder einen Fehler begeht) und der positiven Bewertung von Ergebnissen, die aus solchen Situationen resultieren, untersuchen. Dies könnte eine überlappende Aktivität im ACC oder die Aktivierung spezifischer Areale zeigen, die mit Fehlererkennung, Ergebnisverarbeitung und empathiebezogenen Reaktionen assoziiert sind. Das Gleiche könnte passieren, wenn man Handlungsfehler von negativen Ergebnissen trennt, wie es einige ERP-Studien tun (de Bruijn und von Rhein, 2012), bei denen Negativität, die mit der Fehlererkennung assoziiert ist, existiert, selbst wenn die Ergebnisse positiv sind. Solche Konflikte sind in realen Situationen häufig und ihre Erforschung scheint essentiell für das Verständnis und die Vorhersage von Handlungen innerhalb von Interaktionen unter bestimmten sozialen Bedingungen.

Die hier zusammengefasste Evidenz unterstützt die Idee des ACC als ein Zentrum der kontextuellen Integration auf hoher Ebene und der Verhaltensüberwachung. Wir glauben, dass ein konsistentes und testbares Modell der differenziellen Empathie-bezogenen Reaktionen unter Verwendung kritischer kontextueller Hinweise (wie wahrgenommene Fairness/Unfairness oder Gruppenidentität) in einem Entscheidungsfindungs-Setting wichtige Erkenntnisse über sich teilweise überlappende ACC-Netzwerke dieser drei kognitiven Domänen liefern könnte. Die Entscheidungsfindung im realen Leben ist voll von kontextuellen Hinweisen, die einen Konflikt zwischen zwei oder mehreren Alternativen zur gleichen Zeit beinhalten (Baez et al., 2012, 2013; Ibanez und Manes, 2012). Menschen können Empathie für den Verlust eines fairen Spielers empfinden, aber gleichzeitig wollen sie vielleicht Vorteile aus einer Nullsummen-Interaktion ziehen, sodass eine Entscheidung darüber getroffen werden muss, welche Strategie im Endergebnis mehr Gewicht hat. In diesem Zusammenhang wäre die Rolle des ACC essentiell, um zu verstehen, wie kontextuelle Informationen unsere strategischen Entscheidungen formen und wie dies die Art und Weise beeinflusst, wie wir von anderen lernen und sie sozial bewerten.

Danksagungen

Diese Arbeit wurde durch Stipendien von FONDECYT (1130920), CONICET (Carlos Gelormini, Agustin Ibañez) und der INECO Foundation unterstützt.

Baez, S., Rattazzi, A., Gonzalez-Gadea, M. L., Torralva, T., Vigliecca, N. S., Decety, J., et al. (2012). Integrating intention and context: assessing social cognition in adults with Asperger syndrome. Front. Hum. Neurosci. 6:302. doi: 10.3389/fnhum.2012.00302

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Downar, J., Crawley, A. P., Mikulis, D. J., and Davis, K. D. (2001). Die Auswirkung von Aufgabenrelevanz auf die kortikale Reaktion auf Veränderungen von visuellen und auditiven Reizen: eine ereigniskorrelierte fMRI-Studie. Neuroimage 14, 1256-1267.

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Ibanez, A., and Manes, F. (2012). Kontextuelle soziale Kognition und die Verhaltensvariante der frontotemporalen Demenz. Neurology 78, 1354-1362.

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Kunz, M., Chen, J. I., Lautenbacher, S., Vachon-Presseau, E., and Rainville, P. (2011). Zerebrale Regulation von Gesichtsausdrücken des Schmerzes. J. Neurosci. 31, 8730-8738.

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van Veen, V., Cohen, J. D., Botvinick, M. M., Stenger, V. A., and Carter, C. S. (2001). Anteriorer cingulärer Cortex, Konfliktüberwachung und Verarbeitungsebenen. Neuroimage, 14, 1302-1308.

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